Oilers varasi Coffeyn vuonna 1980 ensimmäisellä kierroksella, ja puolustaja liittyikin joukkueeseen jo seuraavaksi kaudeksi. Edmontonissa hän pelasi kaiken kaikkiaan seitsemän kautta, joiden aikana hän voitti kolme Stanley Cupia. Henkilökohtaisella puolella hän ylitti 100 pisteen rajan kolmesti, yltäen parhaimmillaan 138 pisteeseen. Se on kautta aikojen toiseksi paras puolustajan tekemä pistesaldo yhden kauden aikana. Bobby Orr teki pisteen enemmän kaudella 1970-71.
Ura Edmontonissa päättyi ikävästi, kun Coffey ei liittynyt enää joukkueeseen syksyllä 1987 sopimusriitojen takia. Hänet kaupattiin marraskuussa Pittsburghiin, jossa hän voitti neljännen Stanley Cupinsa vuonna 1991.
Sen jälkeen Coffey eli todellista kiertolaiselämää, sillä hän pelasi vielä Los Angelesissa, Detroitissa, Hartfordissa, Philadelphiassa, Chicagossa, Carolinassa ja Bostonissa. Boston vapautti hänet sopimuksestaan joulukuussa 2000. Seuraavana vuonna Coffey ilmoitti virallisesti lopettamisestaan.
Koko NHL-urallaan hän pelasi 1409 ottelua tehden 1531 pistettä. Hän on Ray Bourquen jälkeen toisena niin maaleissa, syötöissä kuin pisteissäkin puolustajien uratilastoissa. Coffey valittiin Hall of Fameen vuonna 2004 yhdessä Bourquen ja Larry Murphyn kanssa.
Aikaisemmin Edmonton on jäädyttänyt Al Hamiltonin (3), Jari Kurrin (17), Grant Fuhrin (31) ja Wayne Gretzkyn (99) pelinumerot.
