Jo alle 30-vuotiaana valmennusuransa aloittanut John Muckler toimi NHL-päävalmentajana jo kaudella 1968−69, mutta pesti Minnesota North Starsin ruorissa päättyi kesken kauden. Seuraavan reilun vuosikymmenen hän vietti farmiliigoissa, ennen kuin palasi NHL:ään Edmonton Oilersin apuvalmentajana kaudella 1982−83.
Oilersin apuvalmentajana hän oli seitsemän kauden ajan, ja ajanjakso toi neljä Stanley Cupia. Kaudeksi 1989−90 Muckler siirtyi päävalmentajaksi, ja Oilers voitti viidennen ja toistaiseksi viimeisen Stanley Cupinsa. Myöhemmin Muckler toimi myös Buffalo Sabresin GM:nä ja päävalmentajana, New York Rangersin päävalmentajana sekä Ottawa Senatorsin GM:nä.
− Kun joukkueessa on 22 hyvää pelaajaa, ja he ovat päässeet nauttimaan menestyksestä, on vaikea kuvitella että apuvalmentaja olisi viimeinen pala nousussa huipulle, mutta Johnin kohdalla näin oli. Hän oli vaativa, tarkka, mutta kuitenkin reilu, Wayne Gretzky muistelee entistä valmentajaansa.
The #Oilers Hockey Club is saddened to report the passing of our former Head Coach, five-time Stanley Cup champion & dear friend of the organization John Muckler. pic.twitter.com/yTr8ytWfsr
— Edmonton Oilers (@EdmontonOilers) January 5, 2021